Terry Gilliam se poprvé dostal do širšího povědomí v roce 1969 jako jediný americký člen komediální skupiny Monty Python’s Flying Circus. Na stejnojmenném televizním pořadu, který si postupem času získal kultovní status, se podílel jako scénárista, autor animovaných sekvencí a občas v něm vystupoval. Svůj první celovečerní film Monty Python a Svatý Grál zrežíroval společně s Terrym Jonesem v roce 1975 a o dva roky později debutoval jako samostatný režisér filmem Žvahlav.

Po něm následoval film Zloději času, v němž si zahrál jeho kolega z Monty Pythonů John Cleese. Po zrežírování úvodní sekvence filmu Smysl života podle Monty Pythona natočil svůj zřejmě nejslavnější film Brazil s Robertem De Niro. Ten mu kromě nadšených reakcí filmové kritiky vynesl také Los Angeles Film Critics Award pro nejlepší film a nominaci na Oscara za nejlepší původní scénář. V roce 1988 následoval film Dobrodružství Barona Prášila, v němž se vrátil k žánru historická fantasy, a v roce 1991 pokračoval v úspěšné sérii komediálním dramatem Král rybář s Jeffem Bridgesem, za nějž byl Terry Gilliam nominován na Zlatý glóbus v kategorii nejlepší režie. Film také získal Stříbrného lva na MFF v Benátkách.

V roce 1995 natočil sci-fi velkofilm 12 opic, který měl premiéru na MFF v Berlíně, a o tři roky později adaptaci románu Huntera S. Thompsona Strach a hnus v Las Vegas, k němuž s Tonym Grisonim také napsal scénář. Film s Johnnym Deppem a Beniciem Del Toro se stal v roce 1998 soutěžním snímkem na MFF v Cannes. V roce 2000 začal Terry Gilliam realizovat svůj celoživotní sen – film The Man Who Killed Don Quixote, na němž opět spolupracoval s Deppem. Série nešťastných náhod a produkčních katastrof však způsobila, že natáčení bylo po pouhých šesti dnech navzdory ostrému nesouhlasu Gilliama pozastaveno. V roce 2005 zrežíroval film Kletba braří Grimmů s Mattem Damonem a Heathem Ledgerem.

Roku 2006 přišel do kin Terryho snímek Krajina přílivu, vyprávějící příběh malé dívky, jejiž oba rodiče propadli drogám. Když umře její matka, vydává se dívka na zvláštní cestu se svým otcem Noahem, rock’n’rollovým muzikantem, jehož dny slávy jsou už dávno sečteny.