Richard Ayoade je scénárista a režisér, oceněný cenou Perrier. V roce 2004 byl spoluautorem a režisérem mystifikačního hororového komediálního seriálu „Garth Marenghi 's Darkplace“, ve kterém rovněž hrál. Poté režíroval seriál „Man to Man with Dean Lerner“, kde byl rovněž spoluautorem scénáře a který vysílal v hlavním vysílacím čase britský Channel 4. Dále hrál v komediálním seriálu „The Mighty Boosh“ (na němž se podílel rovněž jako dramaturg) a v seriálu Ajťáci, oceněném cenou Emmy. Poté, co podepsal dohodu s Warp Films na natáčení reklam, režíroval hudební klipy pro skupiny The Arctic Monkeys, The Yeah Yeah Yeahs, Super Furry Animals, Kasabian, The Last Shadow Puppets a Vampire Weekend. Také režíroval celovečerní koncert skupiny The Arctic Monkeys v Apollu, který vyšel na nosičích v roce 2008. Ayoadeho režijní debutem byl roku 2010 kritiky vychvalovaný a cenami ověnčený snímek Jmenuji se Oliver Tate (Submarine).