Americký filmový kritik, scénárista, producent a režisér se narodil v New Yorku. Na Univerzitě na Floridě začal při studiu chemie psát filmové recenze do kolejních novin. Během doby, kdy pracoval u Embasy Picture psal nadále filmové ale i rockové recenze a natočil na 16 mm kameru krátký film Dobré ráno, Steve (1968). Na konci šedesátých let produkoval v Británii reklamy. Po návratu do USA získal zkušenosti s psaním scénářů a režií u nezávislého režiséra Rogera Cormana. Výsledkem byly scénáře k filmům Drsní andělé nebo Horká klec.

Jeho prvním samostatným byl snímek Veřejná frekvence, ale mezinárodní uznání získal až v roce 1980, kdy natočil příběh o setkání dělníka s podivínským milionářem Howardem Hughesem Melvin a Howard. Swing Shift (1984) měl potenciál stát se zajímavou sondou do továren, kde během druhé světové války pracovaly ženy, ale vinou rozepře s hvězdou filmu Goldie Hawnovou, která se chtěla zaměřit především na milostný příběh jedné zaměstnankyně, je film nevyvážený a chybí mu pro Demmea typická vybroušenost a důvtip.

Tentýž rok přišel i s dokumentem o koncertech rockové skupiny Talking Heads Stop Making Sense. Něco divokého (1986) byla road movie s prvky černého humoru. Největšího komerčního úspěchu dosáhl, když na stříbrné plátno převedl novelu Thomase Harrise Mlčení jehňátek (1992). Geniálně děsivý thriller o agentce FBI, která aby dopadla masového vraha, musí se spojit s jiným vrahem Hanibalem Lecterem, nacházejícím zálibu v konzumaci lidského masa. Kvalitu ocenila i kritika a film získal Oscara v kategoriích nejlepší režie, herec (Hopkins), herečka (Fosterová), adaptovaný scénář a také film.

Po tomto úspěchu se Demme zaměřil na téma homofobie a diskriminace a natočil film ze soudního prostředí, ve kterém exceloval Tom Hanks v roli nemocného AIDS, který ztratí práci, když se to jeho zaměstnavatel dozví. Za Philadelphii (1993) získal sošku Hanks. Kromě celovečerních filmů točil Jonathan Demme i klipy pro Vegu nebo Spingsteena.