Holly Hunter se narodila v roce 1958 ve státě Georgia. Její první velká role přišla v roce 1987, kdy si zahrála po boku Nicholase Cage v akční komedii Potíže s Arizonou. Ještě v témže roce se objevila v komedii Vysíláme zprávy, která jí vynesla její první nominaci na Oscara.

Zlatou sošku si odnesla až o šest let později, kdy přišla její osudová role němé pianistky Ady v cenami ověnčeném dramatu Piano režisérky Jane Campion. Za svůj výkon v mysteriózním thrilleru Firma režiséra Sydneyho Pollacka si v tom samém roce vysloužila i nominaci na cenu pro herečku ve vedlejší roli. Naposledy se na seznamu nominovaných objevila v roce 2004, kdy zaujala svým výkonem v roli matky v dramatu o dospívající dívce s názvem Třináctka.

Na svém kontě má celou řadu dalších rolí, zahrála si třeba v poetickém dramatu Knight of Cups Terence Mallicka nebo v úspěšném seriálu Na jezeře, kde si zopakovala spolupráci s režisérkou Jane Campion.